Известия высших учебных заведений

Прикладная нелинейная динамика

ISSN 0869-6632 (Print)
ISSN 2542-1905 (Online)


Для цитирования:

Ермолаева А. В., Казанцев В. Б., Гордлеева С. Ю. Астроцит-индуцированная синхронизация активности нейронной сети // Известия вузов. ПНД. 2025. Т. 33, вып. 2. С. 233-248. DOI: 10.18500/0869-6632-003152, EDN: ICZYLL

Статья опубликована на условиях лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International (CC-BY 4.0).
Полный текст в формате PDF(Ru):
Язык публикации: 
русский
Тип статьи: 
Научная статья
УДК: 
530.182
EDN: 

Астроцит-индуцированная синхронизация активности нейронной сети

Авторы: 
Ермолаева Анастасия Викторовна, Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет имени Н. И. Лобачевского (ННГУ)
Казанцев Виктор Борисович, Институт прикладной физики РАН (ИПФ РАН)
Гордлеева Сусанна Юрьевна, Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет имени Н. И. Лобачевского (ННГУ)
Аннотация: 

Цель данной работы — исследование роли механизмов астроцитарной регуляции синаптической передачи в процессах формирования синхронизации в сигнализации нейронных сетей методами математического моделирования.

Методы. В работе представлена модель малого нейрон-астроцитарного ансамбля. В качестве модели динамики мембранного потенциала нейрона используется модель Ходжкина–Хаксли. Рассматривается случай упорядоченной топологии связей («все со всеми») в нейронной сети. Астроцитарная сеть моделируется как сеть диффузионносвязанных кальциевых осцилляторов с упорядоченной топологией (при которой матрица связей определённым образом структурирована, осцилляторы взаимодействуют с ближайшими соседями). В качестве модели астроцита используется биофизическая модель кальциевой динамики. Воздействие астроцитов на нейроны учитывается как медленная модуляция весов синаптических связей в нейронной сети, пропорциональная кальциевым сигналам в близлежащих астроцитах. Другими словами, на сетевом уровне изучается возможность адаптивной перестройки колебательно-волновых паттернов за счёт астроцит-индуцированной регуляции синаптической передачи. Оценка синхронизации активности нейронов производится путём вычисления когерентности сигнализации нейронной сети.

Результаты. Влияние астроцитов на динамику нейронной сети состоит в возбуждении коррелированных во времени паттернов нейронной активности, обусловленных астроцито-зависимым усилением синаптического взаимодействия между нейронами на временных масштабах астроцитарной динамики. Показано, что синхронизированная кальциевая сигнализация астроцитарной сети приводит к координированной пачечной активности нейронной сети, возникающей на фоне некоррелированной во времени спонтанной импульсной активности, индуцированной внешней шумовой стимуляцией. Исследовано влияние конкретных биофизических механизмов астроцитарной модуляции синаптической передачи на динамические свойства структур локальной синхронизации в нейронных ансамблях. Исследованы характеристики координированной пачечной активности нейронной сети в зависимости от свойств внешней шумовой стимуляции, силы астроцитарной регуляции синаптической передачи, а также степени влияния нейронов на астроциты.

Благодарности: 
Работа выполнена при поддержке гранта Минобрнауки № 075-15-2022-1139.
Список источников: 
  1. Hoppensteadt FC, Izhikevich EM. Oscillatory neurocomputers with dynamic connectivity. Physical Review Letters. 1999;82(14):2983–2986. DOI: 10.1103/physrevlett.82.2983.
  2. Hopfield JJ. Neural networks and physical systems with emergent collective computational abilities. Proceedings of the National Academy of Sciences. 1982;79(8):2554–2558. DOI: 10.1073/pnas.79.8.2554.
  3. Nishikawa T, Hoppensteadt FC, Lai YC. Oscillatory associative memory network with perfect retrieval. Physica D: Nonlinear Phenomena. 2004;197(1–2):134–148. DOI: 10.1016/j.physd.2004.06.011.
  4. DeMarse TB, Wagenaar DA, Blau AW, Potter SM. The neurally controlled animat: Biological brains acting with simulated bodies. Autonomous Robots. 2001;11(3):305–310. DOI: 10.1023/a:1012407611130.
  5. Fromherz P. Semiconductor chips with ion channels, nerve cells and brain. Physica E: LowDimensional Systems and Nanostructures. 2003;16(1):24–34. DOI: 10.1016/s1386-9477(02)00578-7.
  6. Schnitzler A, Gross J. Normal and pathological oscillatory communication in the brain. Nature Reviews Neuroscience. 2005;6(4):285–296. DOI: 10.1038/nrn1650.
  7. Fries P. Rhythms for cognition: Communication through coherence. Neuron. 2015;88(1):220–235. DOI: 10.1016/j.neuron.2015.09.034.
  8. Luttjohann A, van Luijtelaar G. Dynamics of networks during absence seizures on- and offset in rodents and man. Frontiers in Physiology. 2015;6:16. DOI: 10.3389/fphys.2015.00016.
  9. Stam CJ. Modern network science of neurological disorders. Nature Reviews Neuroscience. 2014;15(10):683–695. DOI: 10.1038/nrn3801.
  10. Guckenheimer J, Labouriau I. Bifurcation of the Hodgkin Huxley equations: A new twist. Bulletin of Mathematical Biology. 1993;55:937–952. DOI: 10.1007/BF02460693.
  11. Rubin J, Terman D. Geometric analysis of population rhythms in synaptically coupled neuronal networks. Neural Computation. 2000;12(3):597–645. DOI: 10.1162/089976600300015727.
  12. Kopell N, Ermentrout GB. Mechanisms of phase-locking and frequency control in pairs of coupled neural oscillators. In: Fielder B, editor. Handbook on Dynamical Systems. New York: Elsevier; 2002. P. 3–54.
  13. Izhikevich EM. Which model to use for cortical spiking neurons? IEEE Transactions on Neural Networks. 2004;15(5):1063–1070. DOI: 10.1109/TNN.2004.832719.
  14. Komarov MA, Osipov GV, Suykens JA. Variety of synchronous regimes in neuronal ensembles. Chaos. 2008;18(3):037121. DOI: 10.1063/1.2959340.
  15. Postnov DE, Ryazanova LS, Zhirin RA, Mosekilde E, Sosnovtseva OV. Noise controlled synchronization in potassium coupled neural models. International Journal of Neural Systems. 2007;17(2):105–113. DOI: 10.1142/S012906570700097X.
  16. Izhikevich EM, Gally JA, Edelman GM. Spike-timing dynamics of neuronal groups. Cerebral Cortex. 2004;14(8):933–944. DOI: 10.1093/cercor/bhh053.
  17. Semyanov A, Kullmann DM. Modulation of GABAergic signaling among interneurons by metabotropic glutamate receptors. Neuron. 2000;25(3):663–672. DOI: 10.1016/s0896-6273(00)81068-5.
  18. Kastanenka KV, Moreno-Bote R, De Pitta M, Perea G, Eraso-Pichot A, Masgrau R, Poskanzer KE, Galea E. A roadmap to integrate astrocytes into Systems Neuroscience. Glia. 2020;68(1):5–26. DOI: 10.1002/glia.23632.
  19. Santello M, Toni N, Volterra A. Astrocyte function from information processing to cognition and cognitive impairment. Nature Neuroscience. 2019;22(2):154–166. DOI: 10.1038/s41593-018-0325-8.
  20. Ullah G, Jung P, Cornell-Bell AH. Anti-phase calcium oscillations in astrocytes via inositol (1, 4, 5)-trisphosphate regeneration. Cell Calcium. 2006;39(3):197–208. DOI: 10.1016/j.ceca.2005.10.009.
  21. Hodgkin AL, Huxley AF. A quantitative description of membrane current and its application to conduction and excitation in nerve. Journal of Physiology. 1952;117(4):500–544. DOI: 10.1113/jphysiol.1952.sp004764.
  22. Izhikevich EM. Dynamical Systems in Neuroscience: The Geometry of Excitability and Bursting. Cambridge: MIT press; 2007. 441 p.
  23. Kazantsev VB, Asatryan SY. Bistability induces episodic spike communication by inhibitory neurons in neuronal networks. Physical Review E: Statistical, Nonlinear and Soft Matter Physics. 2011;84(3 Pt 1):031913. DOI: 10.1103/PhysRevE.84.031913
  24. Wang XJ, Buzsaki G. Gamma oscillation by synaptic inhibition in a hippocampal interneuronal network model. Journal of Neuroscience. 1996;16(20):6402–6413. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.16-20-06402.1996.
  25. Hellwig B. A quantitative analysis of the local connectivity between pyramidal neurons in layers 2/3 of the rat visual cortex. Biological Cybernetics. 2000;82(2):111–121. DOI: 10.1007/PL00007964.
  26. Ni Y, Malarkey EB, Parpura V. Vesicular release of glutamate mediates bidirectional signaling between astrocytes and neurons. Journal of Neurochemistry. 2007;103(4):1273–1284. DOI: 10.1111/j.1471-4159.2007.04864.x.
  27. Wade JJ, McDaid LJ, Harkin J, Crunelli V, Kelso JA. Bidirectional coupling between astrocytes and neurons mediates learning and dynamic coordination in the brain: a multiple modeling approach. PLoS One. 2011;6(12):e29445. DOI:10.1371/journal.pone.0029445.
  28. Amiri M, Hosseinmardi N, Bahrami F, Janahmadi M. Astrocyte-neuron interaction as a mechanism responsible for generation of neural synchrony: a study based on modeling and experiments.
  29. Journal of Computational Neuroscience. 2013;34(3):489–504. DOI: 10.1007/s10827-012-0432-6.
  30. Pankratova EV, Kalyakulina AI, Stasenko SV, Gordleeva SYu, Lazarevich IA, Kazantsev VB. Neuronal synchronization enhanced by neuron-astrocyte interaction. Nonlinear Dynamics. 2019;97: 647–662. DOI: 10.1007/s11071-019-05004-7.
  31. Stasenko SV, Hramov AE, Kazantsev VB. Loss of neuron network coherence induced by virusinfected astrocytes: a model study. Scientific Reports. 2023;13(1):6401. DOI: 10.1038/s41598-023-33622-0.
  32. Diaz Verdugo C, Myren-Svelstad S, Aydin E, Van Hoeymissen E, Deneubourg C, Vanderhaeghe S, Vancraeynest J, Pelgrims R, Cosacak MI, Muto A, Kizil C, Kawakami K, Jurisch-Yaksi N, Yaksi E. Glia-neuron interactions underlie state transitions to generalized seizures. Nature Communications. 2019;10(1):3830. DOI: 10.1038/s41467-019-11739-z.
  33. Gomez-Gonzalo M, Zehnder T, Requie LM, Bezzi P, Carmignoto G. Insights into the release mechanism of astrocytic glutamate evoking in neurons NMDA receptor-mediated slow depolarizing inward currents. Glia. 2018;66(10):2188–2199. DOI:10.1002/glia.23473.
  34. Sasaki T, Ishikawa T, Abe R, Nakayama R, Asada A, Matsuki N, Ikegaya Y. Astrocyte calcium signalling orchestrates neuronal synchronization in organotypic hippocampal slices. The Journal of Physiology. 2014;592(13):2771–2783. DOI:10.1113/jphysiol.2014.272864.
Поступила в редакцию: 
19.06.2024
Принята к публикации: 
30.10.2024
Опубликована онлайн: 
07.12.2024
Опубликована: 
31.03.2025