Известия высших учебных заведений

Прикладная нелинейная динамика

ISSN 0869-6632 (Print)
ISSN 2542-1905 (Online)


Для цитирования:

Дмитричев А. С., Касаткин Д. В., Клиньшов В. В., Кириллов С. Ю., Масленников О. В., Щапин Д. С., Некоркин В. И. Нелинейные динамические модели нейронов: обзор // Известия вузов. ПНД. 2018. Т. 26, вып. 4. С. 5-58. DOI: 10.18500/0869-6632-2018-26-4-5-58

Статья опубликована на условиях лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International (CC-BY 4.0).
Полный текст в формате PDF(Ru):
(загрузок: 828)
Полный текст в формате PDF(En):
(загрузок: 124)
Язык публикации: 
русский
Тип статьи: 
Обзорная статья
УДК: 
621.373.1
DOI: 
10.18500/0869-6632-2018-26-4-5-58

Нелинейные динамические модели нейронов: обзор

Авторы: 
Дмитричев Алексей Сергеевич, Институт прикладной физики РАН (ИПФ РАН)
Касаткин Дмитрий Владимирович, Институт прикладной физики РАН (ИПФ РАН)
Клиньшов Владимир Викторович, Нижегородский государственный университет имени Н.И.Лобачевского (ННГУ)
Кириллов Сергей Юрьевич, Институт прикладной физики РАН (ИПФ РАН)
Масленников Олег Владимирович, Институт прикладной физики РАН (ИПФ РАН)
Щапин Дмитрий Сергеевич, Институт прикладной физики РАН (ИПФ РАН)
Некоркин Владимир Исаакович, Институт прикладной физики РАН (ИПФ РАН)
Аннотация: 

Тема исследования. Представлен обзор основных динамических моделей нейронной активности и обсуждаются индивидуальные особенности их поведения, которые могут быть в последующем использованы как основа при разработке и построении различных конфигураций нейронных сетей. Работа содержит как новые оригинальные результаты, так и обобщение уже известных, опубликованных ранее в разных журналах. Цель – познакомить читателя с базовыми динамическими свойствами нейронов, такими как наличие состояния покоя и генерация потенциала действия; сформировать у него общее представление о динамических механизмах, лежащих в основе отмеченных свойств и используемых при построении моделей нейронной активности различного уровня детализации. Исследуемые модели. С математической точки зрения модели нейронов делятся на два класса. Первый класс представлен моделями с непрерывным временем в форме систем обыкновенных дифференциальных уравнений. Моделям этого класса посвящена вторая часть данного обзора. Открывает эту часть наиболее детализированная модель Ходжкина–Хаксли, являющаяся канонической моделью нейронной активности в нелинейной динамике. Затем приводятся упрощенные модели – двумерная модель Моррис–Лекара для спайкинга и трехмерная модель Хиндмарша–Роуза для бёрстинга. Наиболее подробно описана модель ФитцХью–Нагумо, для которой проведен детальный бифуркационный анализ. Также приведены модели, описывающие нейроны со специфическими свойствами – модель нейрона с постдеполяризацией и модель нейрона нижних олив. Завершает эту часть наиболее простая модель типа «накопление–сброс». Второй класс образуют модели с дискретным временем, представляющие собой точечные отображения. Такие модели в последнее время приобретают все большую популярность в виду богатства демонстрируемых динамических режимов и простоты численного моделирования. Моделям этого класса посвящена третья часть данного обзора. В частности, приведены такие модели как модель Киалво, модель Ижикевича, модель Рулькова и модель Курбажа–Некоркина. Результаты. Изложены базовые физические принципы построения математических моделей нейронной активности, основанные на ионном транспорте. На примере модели ФитцХью–Нагумо изучены основные свойства и механизмы возникновения режимов мультипорогового возбуждения в нейронах. Раскрыт механизм формирования бёрстовых колебаний в модели Хиндмарша–Роуза. Описан динамический механизм временного понижения порога возбуждения и возникновения периодических колебаний в модели нейрона с постдеполяризацией. Описано формирование в нейронах нижних олив (Ca2+)- и (Na2+)-зависимых спайков. Описаны динамические механизмы формирования основных регулярных и хаотических режимов нейронной активности в дискретных моделях Киалво, Ижикевича, Рулькова и Курбажа–Некоркина. Обсуждение. В Заключении кратко резюмируется содержание обзора.  

Список источников: 
  1. McCulloch W., Pitts W. A logical calculus of the ideas immanent in nervous activity // Bulletin of Mathematical Biophysics. 1943. Vol. 5, № 4. P. 115.
  2. Hodgkin A.L., Huxley A.F. A quantitative description of membrane current and its application to conduction and excitation in nerve // J. Physiol. 1952. Vol. 117, № 4. P. 500.
  3. Noble В. A modification of the Hodgkin–Huxley equations applicable to Purkinje fibre action and pacemaker potentials // J. Physiol. 1962. Vol. 160, № 2. P. 317.
  4. Plant R.E., Kim M. Mathematical description of a bursting pacemaker neuron by a modification of the Hodgkin–Huxley equations // Biophys. J. 1976. Vol. 16, № 3. P. 227.
  5. Braun H.A., Huber M.T., Dewald M., Schafer K., and Voigt K. Computer simulations of neuronal signal transduction: The role of nonlinear dynamics and noise // Int. J. Bifurcation Chaos in Appl. Sci. Eng. 1998. Vol. 8. P. 881.
  6. Morris C., Lecar H. Voltage oscillations in the barnacle giant muscle fiber // Biophys. J. 1981. Vol. 35. P. 193.
  7. Keynes R.D., Rojas E., Taylor R. E., Vergara J. Calcium and potassium systems of a giant barnacle muscle fibre under membrane potential control // J. Physiol. (Lond.) 1973. Vol. 229, № 2. P. 409.
  8. Gutkin B.S., Ermetrout G.B. Dynamics of membrane excitability determine interspike interval variability: a link between spike generation mechanisms and cortical spike train statistics // Neural Computation. 1998. Vol. 10, № 5. P. 1047.
  9. Rinzel J., Ermetrout G.B. Analysis of neural excitability and oscillations // Methods in Neuronal Modeling: From Ions to Networks (Eds. C. Koch, I. Segev). London: MIT Press. 1999. P. 251.
  10. Ermetrout G.B., Terman D.H. Mathematical Foundations of Neuroscience. New York: Springer. 2010. 422 p.
  11. Tsumoto K., Kitajima H., Yoshinaga T., Aihara K., Kawakami H. Bifurcations in Morris-Lecar neuron model // Neurocomputing. 2006. Vol. 69, № 4-6. P. 293.
  12. Behdad R., Binczak S., Dmitrichev A.S., Nekorkin V.I., Bilbault J.M. Artificial electrical Morris–Lecar neuron // IEEE Trans. Neural Netw. Learn. Syst. 2015. Vol. 26, № 9. P. 1875.
  13. Abbot L.F. A network of oscillators // J. Phys. A: Math. Gen. 1990. Vol. 23. P. 3835.
  14. FitzHugh R. Thresholds and plateaus in the Hodgkin–Huxley nerve equations // J. Gen. Physiol. 1960. Vol. 43. P. 867.
  15. FitzHugh R. Impulses and physiological states in theoretical models of nerve membranes // Biophysical Journal. 1961. Vol. 1. P. 445.
  16. Nagumo J., Arimoto S., Yoshizawa S. An active pulse transmission line simulating nerve axon // Proc. IRE. 1962. Vol. 50. P. 2061.
  17. Kepler T.B., Abbott L.F., Marder E. Reduction of conductance-based neuron models // Biol. Cybern. 1992. Vol. 66, № 5. P. 381.
  18. Андронов А.А., Витт А.А., Хайкин С.Э. Теория колебаний // М.: Физматиз, 1959. 915 с. 
  19. Mischenko E.F., Kolesov Yu.S., Kolesov A.Yu., Rozov N.Kh. Asymptotic Methods in Singularly Perturbed Systems, Monographs in Contemporary Mathematics // NY, Consultants Bureau. 1984. 294 p.
  20. Арнольд В.И., Афраймович В.С., Ильяшенко Ю.С., Шильников Л.П. Теория бифуркаций // Итоги науки и техники. Серия «Современные проблемы математики. Фундаментальные направления». 1986. Т. 5. 218 с.
  21. Fenichel N. Geometric singular perturbation theory for ordinary differential equation // SIAM J. Diff. Eqns. 1979. Vol. 31. P. 53.
  22. Некоркин В.И., Дмитричев А.С., Щапин Д.С., Казанцев В.Б. Динамика модели нейрона со сложно-пороговым возбуждением // Математическое моделирование. 2005. Т. 17. № 6. C. 75.
  23. Binczak S., Kazantsev V.B., Nekorkin V.I., Bilbault J.M. Experimental study of bifurcations in a modified FitzHugh-Nagumo cell//Electron. Lett. 2003. Vol. 39. P. 13.
  24. Щапин Д.С. Динамика двух нейроноподобных элементов с подавляющей обратной связью // Радиотехника и электроника. 2009. Т. 54. № 2. С. 185.
  25. Hindmarsh J.L., Rose R.M. A model of neuronal bursting using three coupled first order differential equations // Proc. of the Royal Society London B. 1984. Vol. 221. P. 87.
  26. Некоркин В.И. Лекции по основам теории колебаний. Н. Новгород: Изд-во ННГУ, 2012. 311 с.
  27. Wang X.-J. Genesis of bursting oscillations in the Hindmarsh–Rose model and homoclinicity to a chaotic saddle // Physica D. 1993. Vol. 62, № 1-4. P. 263.
  28. Innocenti G., Morelli A., Genesio R., Torcini A. Dynamical phases of the Hindmarsh– Rose neuronal model: Studies of the transition from bursting to spiking chaos // Chaos. 2007. Vol. 17, № 4. P. 043128.
  29. Shilnikov A., Kolomiets M. Methods of the qualitative theory for Hindmarsh–Rose model: A case study – A tutorial // Int. J. of Bifurcation and Chaos. 2008. Vol. 18, № 8. P. 2141.
  30. Izhikevich E.M. Dynamical Systems in Neuroscience: The Geometry of Excitability and Bursting. Cambridge: MIT Press. 2007. 441 p.
  31. Miura R.M. Analysis of excitable cell models // Journal of Computational and Applied Mathematics. 2002. Vol. 144, № 1-2. P. 29.
  32. Yue C., Remy S., Su H., Beck H., Yaari Y. Proximal persistent Na+ channels drive spike afterdepolarizations and associated bursting in adult CA1 pyramidal cells // J. Neurosci. 2005. Vol. 25, № 42. P. 9704.
  33. Lisman J.E., Idiart M.A. Storage of 7 +/- 2 short-term memories in oscillatory subcycles // Science. 1995. Vol. 267, № 5203. P. 1512.
  34. Jensen O., Idiart M.A.P. and Lisman J.E. Physiologically realistic formation of autoassociative memory in networks with theta/gamma oscillations: Role of fast NMDA channels // Learn. Mem. 1996. Vol. 3, № 2-3. P. 243.
  35. Jensen O., Lisman J.E. Hippocampal sequence-encoding driven by a cortical multiitem working memory buffer // Trends in Neurosciences. 2005. Vol. 28, № 2. P. 67.
  36. Haj-Dahmane S., Andrade К. Ionic mechanism of the slow afterdepolarization induced by muscarinic receptor activation in rat prefrontal cortex // J. Neurophysiol. 1998. Vol. 80, № 3. P. 1197.
  37. Park J.-Y., Remy S., Varela О., Cooper D.C., Chung S., Kang H.-W., Lee J.-H., Spruston N. A post-burst after depolarization is mediated by group i metabotropic glutamate receptor-dependent upregulation of Ca(v)2.3 R-type calcium channels in CA1 pyramidal neurons // PLoS Biology. 2010. Vol. 8, № 11. P. e1000534.
  38. Клиньшов В.В., Некоркин В.И. Модель нейрона с последеполяризацией и краткосрочная память // Изв. ВУЗов Радиофизика. 2005. Vol. 48, № 3. P. 228.
  39. Kepler T.B., Marder E. Spike initiation and propagation on axons with slow inward currents // Biol. Cybern. 1993. Vol. 68, № 3. P. 209.
  40. Enns-Ruttan J., Miura R.M. Spontaneous secondary spiking in excitable cells // J. Theor. Biol. 2000. Vol. 205, № 2. P. 181.
  41. Schweighofer N., Lang E.J., Kawato M. Role of the olivo-cerebellar complex in motor learning and control // Front. Neural Circuits. 2013. Vol. 7. Art. № 94. P. 1.
  42. Manor Y., Rinzel J., Segev I., Yarom Y. Low-amplitude oscillations in the inferior olive: A model based on electrical coupling of neurons with heterogeneous channel densities // J. Neurophysiol. 1997. Vol. 77, № 5. P. 2736.
  43. Velarde M.G., Nekorkin V.I., Kazantsev V.B., Makarenko V.I., Llinas R. Modeling inferior olive neuron dynamics // Neural Netw. 2002. Vol. 15, № 1. P. 5.
  44. Schweighofer N., Doya K., Kawato M. Electrophysiological properties of inferior olive neurons: A compartmental model // J. Neurophysiol. 1999. Vol. 82, № 2. P. 804.
  45. Kazantsev V.B., Nekorkin V.I., Makarenko V.I., Llinas R. Olivo-cerebellar clusterbased universal control system // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. Vol. 100, № 22. P. 13064.
  46. Kazantsev V.B., Nekorkin V.I., Makarenko V.I., Llinas R. Self-referential phase reset based on inferior olive oscillator dynamics // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. Vol. 101, № 52. P. 18183.
  47. Llinas R., Yarom Y. Oscillatory properties of guinea-pig inferior olivary neurones and their pharmacological modulation: An in vitro study // J. Physiol. 1986. Vol. 376. P. 163.
  48. Klinshov V., Franovic I. Slow rate fluctuations in a network of noisy neurons with coupling delay // EPL (Europhysics Letters). 2016. Vol. 116, № 4. P. 48002.
  49. Klinshov V., Franovic I. Mean field dynamics of a random neural network with noise // Physical Review E. 2015. Vol. 92, № 6. P. 62813.
  50. Franovic I., Klinshov V. Clustering promotes switching dynamics in networks of noisy neurons // Chaos. 2018. Vol. 28. P. 23111.
  51. Brunel N. Dynamics of sparsely connected networks of excitatory and inhibitory spiking neurons // Journal of Computational Neuroscience. 2000. Vol. 8, № 3. P. 183.
  52. Olmi S., Politi A., Torcini A. Collective chaos in pulse-coupled neural networks // EPL (Europhysics Letters). 2010. Vol. 92, № 6. P. 60007.
  53. Ullner E., Politi A. Self-sustained irregular activity in an ensemble of neural oscillators // Physical Review X. 2016. Vol. 6, № 1. P. 1.
  54. Hasegawa H. Population rate codes carried by mean, fluctuation and synchrony of neuronal firings // Physica A: Statistical Mechanics and its Applications. 2009. Vol. 388, № 4. P. 499-513. 
  55. Hasegawa H. Synchrony and variability induced by spatially correlated additive and multiplicative noise in the coupled Langevin model // Physical Review E. 2008. Vol. 78, № 3. P. 31110.
  56. Nykamp D.Q., Friedman D., Shaker S., Shinn M., Vella M., Compte A., Roxin A. Mean-field equations for neuronal networks with arbitrary degree distributions // Physical Review E. 2017. Vol. 95, № 4. P. 1.
  57. Montbrio E., Pazo D., Roxin A. Macroscopic description for networks of spiking neurons // Physical Review X. 2015. Vol. 5, № 2. P. 1.
  58. Lapicque L. Recherches quantitatives sur l’excitation electrique des nerfs traitee comme une polarisation // J. Physiol. Pathol. 1907. Gen. 9. P. 620.
  59. Lazar A.A. Time encoding with an integrate-and-fire neuron with a refractory period // Neurocomputing. 2004. Vol. 58. P. 53.
  60. Liu Y.-H., Wang X.-J. Spike-frequency adaptation of a generalized leaky integrateand-fire model neuron // Journal of Computational Neuroscience. 2001. Vol. 10, № 1. P. 25.
  61. Brette R., Gerstner W. Adaptive exponential integrate-and-fire model as an effective description of neuronal activity // Journal of Neurophysiology. 2005. Vol. 94, № 5. P. 3637.
  62. Abbot L.F., van Vreeswijk C. Asynchronous states in networks of pulse-coupled oscillators // Physical Review E. 1993. Vol. 48. P. 1483.
  63. Ermentrout B. Type I membranes, phase resetting curves, and synchrony // Neural Computation. 1996. Vol. 8, № 5. P. 979.
  64. Latham P.E., Richmond B.J., Nelson P., Nirenberg S. Intrinsic dynamics in neuronal networks. I. Theory // J. Neurophysiology. 2000. Vol. 83, № 2. P. 808.
  65. Hansel D., Mato G. Existence and stability of persistent states in large neuronal networks // Phys. Rev. Letters. 2001. Vol. 86. P. 4175.
  66. Izhikevich E.M. Neural excitability, spiking and bursting // International Journal of Bifurcation and Chaos. 2000. Vol. 10, № 6. P. 1171.
  67. Courbage M., Nekorkin V.I. Map based models in neurodynamics // International Journal of Bifurcation and Chaos. 2010. Vol. 20, № 6. P. 1631.
  68. Ibarz B., Casado J.M., Sanjuan M. A. F. Map-based models in neuronal dynamics // Physics Reports. 2011. Vol. 501, № 1-2. P. 1.
  69. Girardi-Schappo M., Tragtenberg M.H.R., Kinouchi O. A brief history of excitable map-based neurons and neural networks // Journal of neuroscience methods. 2013. Vol. 220, № 2. P. 116.
  70. Chialvo D.R. Generic excitable dynamics on a two-dimensional map // Chaos, Solitons & Fractals. 1995. Vol. , № 3-4. P. 461.
  71. Rulkov N.F. Modeling of spiking-bursting neural behavior using two-dimensional map // Physical Review E. 2002. Vol. 65, № 4. P. 041922.
  72. Shilnikov A.L., Rulkov N.F. Subthreshold oscillations in a map-based neuron model // Physics Letters A. 2004. Vol. 328, № 2-3. P. 177.
  73. Rulkov N.F. Regularization of synchronized chaotic bursts // Physical Review Letters. 2001. Vol. 86, № 1. P. 183. 
  74. Некоркин В.И., Вдовин Л.В. Дискретная модель нейронной активности // Известия вузов. Прикладная нелинейная динамика. 2007. Том. 15, № 5. Стр. 36.
  75. Courbage M., Nekorkin V.I., Vdovin L.V. Chaotic oscillations in a map-based model of neural activity // Chaos: An Interdisciplinary Journal of Nonlinear Science. 2007. Vol. 17, № 4. P. 043109.
  76. Izhikevich E.M., Hoppensteadt F. Classification of bursting mappings // International Journal of Bifurcation and Chaos. 2004. Vol. 14, № 11. P. 3847.
  77. Maslennikov O.V., Nekorkin V.I. // Nonlinear Dynamics and Complexity (Eds. V. Afraimovich, A.C.J. Luo, X. Fu). Springer, 2014. P. 143.
  78. Hess A., Yu L., Klein I., De Mazancourt M., Jebrak G., Mal H., Brugiere O., Fournier M., Courbage M., Dauriat G. Neural mechanisms underlying breathing complexity // PloS one. 2013. Vol. 8, № 10. P. e75740.
  79. Courbage M., Maslennikov O.V., Nekorkin V.I. Synchronization in time-discrete model of two electrically coupled spike-bursting neurons // Chaos, Solitons & Fractals. 2012. Vol. 45, № 5. P. 645.
  80. Maslennikov O.V., Nekorkin V.I. Modular networks with delayed coupling: Synchronization and frequency control // Physical Review E. 2014. Vol. 90, № 1. P. 012901.
  81. Maslennikov O.V., Nekorkin V.I. Discrete model of the olivo-cerebellar system: structure and dynamics // Radiophysics and Quantum Electronics. 2012. Vol. 55, № 3. P. 198.
  82. Nekorkin V.I., Maslennikov O.V. Spike-burst synchronization in an ensemble of electrically coupled discrete model neurons // Radiophysics and Quantum Electronics. 2011. Vol. 54, № 1. P. 56.
  83. Maslennikov O.V., Nekorkin V.I., Kurths J. Basin stability for burst synchronization in small-world networks of chaotic slow-fast oscillators // Physical Review E. 2015. Vol. 92, № 4. P. 042803.
  84. Maslennikov O.V., Nekorkin V.I. Evolving dynamical networks with transient cluster activity // Communications in Nonlinear Science and Numerical Simulation. 2015. Vol. 23, № 1-3. P. 10.
  85. Yu L., De Mazancourt M., Hess A., Ashadi F.R., Klein I., Mal H., Courbage M., Mangin L. Functional connectivity and information flow of the respiratory neural network in chronic obstructive pulmonary disease // Human Brain Mapping. 2016. Vol. 37, № 8. P. 2736.
  86. Maslennikov O.V., Kasatkin D.V., Rulkov N.F., Nekorkin V.I. Emergence of antiphase bursting in two populations of randomly spiking elements // Physical Review E. 2013. Vol. 88, № 4. P. 042907.
  87. Maslennikov O.V., Shchapin D.S., Nekorkin V.I. Transient sequences in a hypernetwork generated by an adaptive network of spiking neurons // Phil. Trans. R. Soc. A. 2017. Vol. 375, № 2096. P. 20160288.
  88. Yue Y., Liu Y.-J., Song Y.-L., Chen Y., Yu L.-C. Information Capacity and Transmission in a Courbage–Nekorkin–Vdovin Map-Based Neuron Model // Chinese Physics Letters. 2017. Vol. 34, № 4. P. 048701.
  89. Franovic I., Maslennikov O.V., Bacic I., Nekorkin V.I. Mean-field dynamics of a population of stochastic map neurons // Physical Review E. 2017. Vol. 96, № 1. P. 012226.
  90. Mangin L., Courbage M. Respiratory Neural Network: Activity and Connectivity // Advances in Dynamics, Patterns, Cognition (Eds. Aronson, I.S., Pikovsky, A., Rulkov, N.F., Tsimring, L.S.). Nonlinear Systems and Complexity. Springer Int. 2017. Vol. 20. P. 227.
  91. Yang X., Wang M. The evolution to global burst synchronization in a modular neuronal network // Modern Physics Letters B. 2016. Vol. 30, № 14. P. 1650210.
Поступила в редакцию: 
01.06.2018
Принята к публикации: 
28.06.2018
Опубликована: 
31.08.2018
Краткое содержание:
(загрузок: 62)