Известия высших учебных заведений

Прикладная нелинейная динамика

ISSN 0869-6632 (Print)
ISSN 2542-1905 (Online)


Для цитирования:

Капустников А. А., Сысоева М. В., Сысоев И. В., Корнилов М. В. Взаимодействие и синхронизация ритмов в модели лимбической системы мозга // Известия вузов. ПНД. 2025. Т. 33, вып. 4. С. 567-589. DOI: 10.18500/0869-6632-003179, EDN: WHUMCW

Статья опубликована на условиях лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International (CC-BY 4.0).
Полный текст в формате PDF(Ru):
Язык публикации: 
русский
Тип статьи: 
Научная статья
УДК: 
530.182
EDN: 

Взаимодействие и синхронизация ритмов в модели лимбической системы мозга

Авторы: 
Капустников Антон Александрович, Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н.Г. Чернышевского (СГУ)
Сысоева Марина Вячеславовна, Санкт-Петербургский политехнический университет Петра Великого (СПбПУ)
Сысоев Илья Вячеславович, Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н.Г. Чернышевского (СГУ)
Корнилов Максим Вячеславович, Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н.Г. Чернышевского (СГУ)
Аннотация: 

Цель настоящего исследования – построение сетевой математической модели взаимодействия ритмов лимбической системы мозга при распространении патологической эпилептиформной активности из её фокуса.

Методы. На основе известных анатомических правил и биофизических законов строятся сети модельных нейронов гиппокампа, энторинальной и лобной коры обоих полушарий. Рассматривается процесс синхронизации хаотической динамики в относительно большой сети разнородных нейроосцилляторов сигналом кольцевого генератора регулярной активности (модели эпилептического фокуса).

Результаты. Показано, что, несмотря на существенные различия между модельными уравнениями разных типов клеток и наличие собственных основных частот колебаний в бета- и гамма-диапазонах в модели лимбической системы в фоновом режиме, внешнее импульсное регулярное воздействие может приводить к синхронизации и частичному подавлению собственной активности, смещению пиков в спектре. Данный вывод оказывается справедлив не для одной модели, а для целого класса моделей, различающихся матрицами связей.

Заключение. На биологически релевантной модели лимбической системы обоих полушарий мозга впервые показан механизм распространения патологического ритма активности, отвечающего за эпилептический приступ.
 

Благодарности: 
Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 25-22-00406, https://rscf.ru/project/25-22-00406/.
Список источников: 
  1. Scheffer I. E., Berkovic S., Capovilla G., Connolly M. B., French J., Guilhoto L., Hirsch E., Jain S., Mathern G. W., Moshe S. L., Nordli D. R., Perucca E., Tomson T., Wiebe S., Zhang Y.-H., Zuberi S. M. ILAE classification of the epilepsies: Position paper of the ILAE Commission for Classification and Terminology // Epilepsia. 2017. Vol. 58, iss. 4. P. 512–521. DOI: 10.1111/ epi.13709.
  2. Coenen A. M. L., van Luijtelaar E. L. J. M. Genetic animal models for absence epilepsy: A review of the WAG/Rij strain of rats // Behav. Genet. 2003. Vol. 33, iss. 6. P. 635–655. DOI: 10.1023/A:1026179013847.
  3. Marescaux C., Vergnes M., Depaulis A. Genetic absence epilepsy in rats from Strasbourg – A review // In: Marescaux C., Vergnes M., Bernasconi R. (eds) Generalized Non-Convulsive Epilepsy: Focus on GABA-B Receptors. Journal of Neural Transmission. Vol 35. Vienna: Springer, 1992. P. 37–69. DOI: 10.1007/978-3-7091-9206-1_4.
  4. Myslobodsky M., Rosen J. Hemispheric asymmetry of pentamethylenetetrazol-induced wavespike discharges and motor imbalance in rats // Epilepsia. 1979. Vol. 20, iss. 4. P. 377–386. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1979.tb04817.x.
  5. Taylor P. N., Wang Y., Goodfellow M., Dauwels J., Moeller F., Stephani U., Baier G. A Computational Study of Stimulus Driven Epileptic Seizure Abatement // PLoS ONE. 2014. Vol. 9, no. 12. P. e114316. DOI: 10.1371/journal.pone.0114316.
  6. Suffczynski P., Kalitzin S., Lopes Da Silva F. H. Dynamics of non-convulsive epileptic phenomena modeled by a bistable neuronal network // Neuroscience. 2004. Vol. 126, no. 2. P. 467–484. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2004.03.014.
  7. Medvedeva T. M., Sysoeva M. V., Luttjohann A., van Luijtelaar G., Sysoev I. V.  Dynamical mesoscale model of absence seizures in genetic models // PLoS ONE. 2020. Vol. 15, no. 9. P. e239125. DOI: 10.1371/journal.pone.0239125.
  8. Gerster M., Berner R., Sawicki J., Zakharova A., Skoch A., Hlinka J., Lehnertz K., Sch  oll E. FitzHugh–Nagumo oscillators on complex networks mimic epileptic-seizure-related synchronization phenomena // Chaos. 2020. Vol. 30, iss. 12. P. 123130. DOI: 10.1063/5.0021420.
  9. Капустников А. А., Сысоева М. В., Сысоев И. В. Моделирование пик-волновых разрядов в мозге малыми сетями нейроосцилляторов // Математическая биология и биоинформатика. 2020. Т. 15, № 2. С. 138–147. DOI: 10.17537/2020.15.138.
  10.  Alexander A., Maroso M., Soltesz I. Chapter 5 - Organization and control of epileptic circuits in temporal lobe epilepsy // Prog. Brain Res. 2016. Vol. 226. P. 127–154. DOI: 10.1016/bs.pbr.2016. 04.007.
  11.  Curia G., Longo D., Biagini G., Jones R. S., Avoli M. The pilocarpine model of temporal lobe epilepsy // J. Neurosci. Methods. 2008. Vol. 172, iss. 2. P. 143–157. DOI: 10.1016/j.jneumeth. 2008.04.019.
  12.  Sutula T., Xiao-Xian H., Cavazos J., Scott G. Synaptic reorganization in the hippocampus induced by abnormal functional activity // Science. 1988. Vol. 239, iss. 4844. P. 1147–1150. DOI: 10.1126/science.2449733.
  13.  Babb T., Kupfer W., Pretorius J., Crandall P., Levesque M. Synaptic reorganization by mossy fibers in human epileptic fascia dentata // Neuroscience. 1991. Vol. 42, iss. 2. P. 351–363. DOI: 10.1016/0306-4522(91)90380-7.
  14.  Tauck D. L., Nadler J. V. Evidence of functional mossy fiber sprouting in hippocampal formation of kainic acid-treated rats // J. Neurosci. 1985. Vol. 5, iss. 4. P. 1016–1022. DOI: 10.1523/JNEUROSCI. 05-04-01016.1985.
  15.  Yu Y., Han F., Wang Q. A hippocampal-entorhinal cortex neuronal network for dynamical mechanisms of epileptic seizure // IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng. 2023. Vol. 31. P. 1986–1996. DOI: 10.1109/TNSRE.2023.3265581.
  16.  Sloviter R. S. Permanently altered hippocampal structure, excitability, and inhibition after experimental status epilepticus in the rat: The “dormant basket cell” hypothesis and its possible relevance to temporal lobe epilepsy // Hippocampus. 1991. Vol. 1, iss. 1. P. 41–66. DOI: 10.1002/hipo. 450010106.
  17.  Bertram E. H. The functional anatomy of spontaneous seizures in a rat model of chronic limbic epilepsy // Epilepsia. 1997. Vol. 38, iss. 1. P. 95–105. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1997.tb01083.x.
  18.  Toyoda I., Bower M. R., Leyva F., Buckmaster P. S. Early activation of ventral hippocampus and subiculum during spontaneous seizures in a rat model of temporal lobe epilepsy // J. Neurosci. 2013. Vol. 33, iss. 27. P. 11100–11115. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.0472-13.2013.
  19.  Kornilov M. V., Sysoev I. V. Mathematical model of a main rhythm in limbic seizures // Mathematics. 2023. Vol. 11, iss. 5. P. 1233. DOI: 10.3390/math11051233.
  20.  Корнилов М. В., Капустников А. А., Созонов Е. А., Сысоева М. В., Сысоев И. В. Режимы синхронизации в кольце нейронов гиппокампа грызунов при лимбической эпилепсии // Известия вузов. ПНД. 2024. T. 32, № 3. С. 357–375. DOI: 10.18500/0869-6632-003113.
  21.  FitzHugh R. Impulses and physiological states in theoretical models of nerve membrane // Biophys. J. 1961. Vol. 1, no. 6. P. 445–466. DOI: 10.1016/S0006-3495(61)86902-6.
  22.  Nagumo J., Arimoto S., Yoshizawa S. An active pulse transmission line simulating nerve axon // Proceedings of the IRE. 1962. Vol. 50, no. 10. P. 2061–2070. DOI: 10.1109/JRPROC.1962.288235.
  23.  Hodgkin A. L., Huxley A. F. A quantitative description of membrane current and its application to conduction and excitation in nerve // J. Physiol. 1952. Vol. 117, iss. 4. P. 500–544. DOI: 10.1113/ jphysiol.1952.sp004764.
  24.  Yoshida M., Hayashi H. Emergence of sequence sensitivity in a hippocampal CA3–CA1 model // Neural Netw. 2007. Vol. 20, no. 6. P. 653–667. DOI: 10.1016/j.neunet.2007.05.003.
  25.  Егоров Н. М., Сысоева М. В., Пономаренко В. И., Корнилов М. В., Сысоев И. В. Кольцевой генератор нейроподобной активности с перестраиваемой частотой // Известия вузов. ПНД. 2023. T. 31, № 1. С. 103–120. DOI: 10.18500/0869-6632-003025.
  26.  McCarthy M. M., Brown E. N., Kopell N. J. Potential network mechanisms mediating electroencephalographic beta rhythm changes during propofol-induced paradoxical excitation // J. Neurosci. 2008. Vol. 28, iss. 50. P. 13488–13504. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.3536-08.2008.
  27.  Ching S., Cimenser A., Purdon P. L., Brown E. N., Kopell N. J. Thalamocortical model for a propofol-induced alpha-rhythm associated with loss of consciousness // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2010. Vol. 107, iss. 52. P. 22665–22670. DOI: 10.1073/pnas.1017069108.
  28.  V-Ghaffari B., Kouhnavard M., Elbasiouny S. M. Mixed-mode oscillations in pyramidal neurons under antiepileptic drug conditions // PLoS ONE. 2017. Vol. 12, iss. 6. P. e0178244. DOI: 10.1371/ journal.pone.0178244.
  29.  Middleton S., Jozsi J., Kispersky T., Lebeau F., Roopun A., Kopell N., Whittington M., Cunningham M. NMDA receptor-dependent switching between different gamma rhythm generating microcircuits in entorhinal cortex // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2008. Vol. 105, iss. 47. P. 18572–18577. DOI: 10.1073/pnas.0809302105.
  30.  Acker C. D., Kopell N., White J. A. Synchronization of strongly coupled excitatory neurons: Relating network behavior to biophysics // J. Comput. Neurosci. 2003. Vol. 15. P. 71–90. DOI: 10.1023/a:1024474819512.
  31.  Jalics J., Krupa M., Rotstein H. G. Mixed-mode oscillations in a three time-scale system of ODEs motivated by a neuronal model // Dynamical Systems. 2010. Vol. 25, iss. 4. P. 445–482. DOI: 10.1080/14689360903535760.
  32.  Dupret D., Pleydell-Bouverie B., Csicsvari J. Inhibitory interneurons and network oscillations // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2008. Vol. 105, iss. 47. P. 18079–18080. DOI: 10.1073/pnas.0810064105.
Поступила в редакцию: 
01.02.2025
Принята к публикации: 
10.03.2025
Опубликована онлайн: 
19.06.2025
Опубликована: 
31.07.2025